Par une belle journée de printemps dans un jardin d’Amérique du Nord, vous observez deux petits oiseaux chanteurs. L’un arbore des rayures noir et blanc éclatantes sur la tête et émet un puissant sifflement. Son compagnon affiche des rayures plus ternes, ocre et gris. Suivant la sagesse populaire selon laquelle les mâles sont colorés et bruyants tandis que les femelles sont camouflées et silencieuses, vous décidez d’appeler le premier Roméo et le second Juliette.
Plus tard dans la journée, la situation devient intrigante. Juliette chante à tue-tête, émettant un chant encore plus puissant que celui de Roméo. Simultanément, Roméo apporte une brindille au nid caché sous un arbuste. Or, selon les guides ornithologiques, chez cette espèce, c’est la femelle qui construit le nid seule. Quelque chose cloche manifestement dans vos déductions initiales.
Il s’avère que vous avez commis la même erreur que Jean Audubon au dix-neuvième siècle. Ce couple du bruant à gorge blanche n’est pas conforme au dimorphisme sexuel attendu. Roméo, bien que ressemblant à un mâle, construit un nid et pond des œufs. Juliette possède des testicules et défend le territoire en chantant. Les deux oiseaux chantent ensemble, contredisant les attentes biologiques.
Le bruant à gorge blanche présente une complexité remarquable. À première vue, les membres de cette espèce semblent ordinaires. Cependant, une observation attentive révèle que si l’oiseau le plus éclatant d’un couple reproducteur était invariablement un mâle, on aurait raison dans seulement cinquante pour cent des cas. En réalité, dans environ moitié des couples, l’oiseau au plumage brillant porte les ovaires tandis que le plus terne possède les testicules.
Depuis les années soixante, les chercheurs distinguent deux formes colorées chez cette espèce. Un morphe à raies blanches, plus éclatant, et un morphe à raies ocre, plus sobre. La morphologie ne correspond pas au sexe, car les individus de chaque morphe présentent la même probabilité de posséder des ovaires ou des testicules. Néanmoins, lors du choix d’un partenaire, les oiseaux considèrent cette distinction. Les oiseaux à raies ocre, mâles ou femelles, choisissent presque invariablement un compagnon à raies blanches, et inversement. Cette préférence signifie que chaque oiseau ne peut s’accoupler que dans vingt-cinq pour cent de la population.
Cette situation complexe a valu à l’espèce le surnom d’oiseau aux quatre sexes. Cependant, le bruant à gorge blanche ne possède pas quatre types de gonades différentes. Comme les autres oiseaux, chaque individu porte soit deux testicules produisant des spermatozoïdes, soit deux ovaires dont un seul fonctionne. Néanmoins, des recherches récentes démontrent que cette espèce enseigne beaucoup sur la variabilité sexuelle, sur la façon dont les comportements liés aux traits sexués sont influencés par les gènes, la structure des chromosomes et l’évolution reproductrice. Elle souligne aussi les limites d’une classification binaire stricte du vivant.
Le sexe et la morphologie colorée du bruant à gorge blanche s’associent à des chromosomes distincts. Les chromosomes sexuels Z et W déterminent si les gonades développent en ovaires ou testicules. Les individus avec les deux chromosomes Z et W développent généralement des ovaires, tandis que ceux possédant deux copies du Z ont des testicules. La morphologie colorée se lie au chromosome deux. Comme les chromosomes sexuels, celui-ci existe en deux versions. La version standard représente le premier séquençage biologique. L’autre est une version réarrangée contenant un supergène, ensemble de gènes liés entre eux. Les oiseaux ayant une copie du supergène développent des raies blanches. Ceux portant uniquement le chromosome standard développent des raies ocre.
Les morphes ne constituent techniquement pas des sexes. Cependant, les versions standard et supergène du chromosome deux partagent des caractéristiques avec les chromosomes sexuels humains X et Y. Dans un couple reproducteur typique, un oiseau possède deux copies de la version standard, analogues au génotype XX humain. L’autre présente une copie standard et une copie supergène, correspondant au génotype XY. Comme les humains avec deux chromosomes Y sont rares, très peu de bruants à gorge blanche possèdent deux copies du supergène. Presque tous les oiseaux à raies blanches portent une version standard et une version supergène. Par conséquent, la moitié de la progéniture héritera du supergène, l’autre non.
Le supergène ressemble au chromosome Y mammalien à plusieurs égards. En deux mille huit, le généticien James Thomas démontra que le supergène lui-même comprend plusieurs inversions, vastes portions de séquence d’ADN retournées de cent quatre-vingts degrés par rapport à la séquence standard. La région réarrangée est si vaste que les deux versions du chromosome deux ne peuvent s’aligner précisément et échanger leurs gènes. Ce processus, nommé recombinaison, redistribue généralement le matériel génétique. Les séquences non appariées posent rarement problème si une autre copie identique existe nearby pour s’aligner et échanger. Mais pour le supergène du chromosome deux, cela ne survient généralement pas. Comme le chromosome Y mammalien, les individus possédant cette version n’en ont habituellement qu’un seul exemplaire.
Cet isolement du supergène engendre des conséquences importantes. Les séquences géniques à l’intérieur divergent lentement de la portion correspondante sur la version standard. L’échappement à la recombinaison verrouille aussi les gènes à l’intérieur du supergène. Chaque oiseau à raies blanches hérite donc d’un large bloc de gènes de plus en plus différenciés. Ces variations géniques se traduisent en différences de plumage et de comportement chez ces créatures.
On retrouve ici les grandes lignes d’une théorie classique de l’évolution des chromosomes sexuels. Chez les mammifères, la suppression de la recombinaison des chromosomes X et Y provoqua la perte progressive de la fonction des gènes. Au fil du temps, le chromosome Y dégénéra jusqu’à ne partager qu’une poignée de gènes avec le X. Le même scénario s’est produit pour les chromosomes sexuels de nombreuses espèces. Un chromosome associé au développement testiculaire ou ovarien cessa de se recombiner avec son ancien partenaire et se différencia. La version supergène du chromosome deux du bruant à gorge blanche semble dans la même situation. Cependant, des études récentes révèlent que le supergène ne présente que des signes minimes de dégénérescence. Bien que le chromosome contenant le supergène évoque l’évolution d’un chromosome sexuel, aucune preuve évidente n’indique qu’il deviendra petit comme le Y dans un proche avenir.
Le chromosome deux du bruant à gorge blanche se rapproche aussi du système chromosomique mammalien par ses conséquences comportementales. Les oiseaux avec le supergène défendent leur territoire plus vigoureusement que leurs homologues à raies ocre. Ces derniers passent davantage de temps à nourrir leur progéniture. Des comportements associés au chromosome Y mammalien, priorité donnée à l’agressivité territoriale plutôt qu’aux soins parentaux, s’associent ici au supergène, même s’il ne siège pas sur un chromosome sexuel. Ces comportements se dissocient des gonades.
Cette dissociation rend l’espèce précieuse pour comprendre l’évolution des traits liés au sexe. Les comportements masculins et féminins se répartissent perpendiculairement au sexe gonadique. Les oiseaux à raies blanches avec ovaires se comportent de manière plus masculine que ne l’attendent les ornithologues pour des femelles. Les oiseaux à raies ocre avec testicules affichent une apparence et un comportement relativement féminins. Puisque ces différences se lient à une séquence génétique sans lien avec les chromosomes sexuels, le supergène constitue un outil crucial pour identifier les variants de gènes guidant le comportement indépendamment des gonades.
Dans les années quarante, le généticien Theodosius Dobzhansky affirmait que les inversions chromosomiques procurent un avantage adaptatif parce qu’elles capturent et maintiennent ensemble les variants géniques dont l’héritage conjoint bénéficie. Les inversions composant le supergène capturent environ mille gènes se différenciant lentement. Cela constitue certainement une riche source de possibilités de coadaptation.
Des chercheurs ont cherché au sein du supergène les variants géniques guidant le comportement des bruants. Ils savaient que la concentration sanguine des hormones stéroïdiennes s’élève davantage chez les oiseaux à raies blanches. Cela expliquait-il les différences comportementales? Non. Lorsqu’ils égalisèrent expérimentalement la concentration hormonale entre les morphes, les oiseaux à raies blanches restèrent plus agressifs. Le comportement différent n’était donc pas simplement dû aux niveaux hormonaux. Quel mécanisme biologique conférait cette sensibilité augmentée aux hormones?
En deux mille dix, Brent Horton et des collègues adoptèrent une approche neuroscientifique. Leur raisonnement: la sensibilité accrue aux hormones stéroïdiennes chez les oiseaux à raies blanches provenait peut-être d’une concentration plus élevée de récepteurs hormonaux dans le cerveau. En effet, dans une partie du cerveau associée aux comportements reproductifs, les oiseaux à raies blanches montrèrent une activité extraordinairement élevée d’un gène codant un récepteur d’hormones stéroïdiennes crucial pour l’agressivité territoriale. Or ce gène, ESR1, siège dans la région du chromosome deux correspondant aux inversions. Le variant d’ESR1 porté par le supergène divergea génétiquement de son homologue. Cette divergence stimula l’activité du variant. Les oiseaux à raies blanches produisent davantage de récepteurs hormonaux codés par ESR1 dans la région cérébrale associée aux comportements reproductifs. Plus l’expression de ce variant s’élève chez ces oiseaux, plus ils deviennent agressifs.
En deux mille vingt, Jennifer Merritt manipula les produits du gène ESR1 pour démontrer son rôle causal. Les chercheurs supposaient que si les oiseaux à raies blanches étaient plus agressifs en raison d’une concentration accrue du récepteur hormonal, la différence comportementale disparaîtrait avec la réduction de la quantité exprimée, atteindre le niveau des oiseaux à raies ocre. Comme prévu, les oiseaux à raies blanches produisant moins de récepteurs ne montraient pas plus d’agressivité. Les chercheurs avaient réussi à modifier le comportement en changeant l’activité d’un seul gène.
Cependant, ce gène seul ne suffisait pas à expliquer l’agressivité des oiseaux à raies blanches. De multiples gènes coadaptés au sein du supergène influencent le comportement. L’analyse génomique montra qu’ESR1 fait partie d’un vaste réseau de gènes impliqués dans l’agressivité territoriale. Ces gènes agissent peut-être ensemble pour modifier le plumage et le comportement.
Sachant que les voisins de gènes influents présentent souvent des fonctions apparentées, les chercheurs portèrent attention à un gène presque adjacent à ESR1 dans le supergène. Connu sous le nom de VIP, ce gène s’exprime largement dans le cerveau des vertébrés et influence diverses conduites sociales. Chez les oiseaux chanteurs, il favorise l’agressivité dans certaines régions cérébrales. Dans d’autres, il encourage le comportement parental. Ces différences correspondent exactement aux traits divergents entre les morphes du bruant à gorge blanche.
En deux mille vingt, Brent Horton montra que dans la région du cerveau où VIP s’associe à l’agressivité, ce gène s’exprime davantage chez l’oiseau à raies blanches. Dans la région où VIP s’associe au comportement parental, c’est l’inverse. Puisque les oiseaux à raies blanches sont plus agressifs tandis que leurs congénères à raies ocre investissent davantage dans les soins parentaux, cette découverte suggère fortement que VIP intervient. Mais comment l’expression du même variant se trouve-t-elle stimulée dans une région et réduite dans une autre?
En deux mille vingt-deux, Mackenzie Prichard fournit un indice important. Le variant de VIP porté par le supergène diffère génétiquement, mais aussi épigénétiquement. L’ADN porte des marqueurs chimiques externes modifiant l’expression des gènes. Certains marqueurs réduisent les gènes au silence. Dans la région cérébrale où VIP favorise l’agressivité, le variant du supergène porte moins de ces marqueurs. Cette présence moindre engendre probablement une production accrue du peptide VIP dans cette région chez les morphes à raies blanches. La situation diffère dans la région associée au comportement parental.
Ces résultats montrent que la production du peptide VIP se régule différemment dans chaque région cérébrale. Cette régulation confère un avantage adaptatif à chaque morphe. Où VIP favorise l’agressivité, la version du gène du supergène n’a plus de frein. L’activité augmentée qui en résulte permet aux oiseaux à raies blanches de produire davantage de peptide VIP là où nécessaire pour déclencher le comportement agressif. Où VIP favorise le comportement parental, le supergène freine, réduisant la production du peptide chez les oiseaux à raies blanches, les rendant moins attentifs à leur progéniture.
Est-ce significatif que les deux variants d’ESR1 et VIP siègent physiquement proches? Se sont-ils coadaptés à l’échelle moléculaire? Les scientifiques l’ignorent encore. Mais même sans interaction directe entre les produits géniques, ils contribuent tous deux au phénotype agressif des oiseaux à raies blanches. Dobzhansky soutiendrait que cette fonction partagée suffit à rendre leur association avantageuse. Selon la théorie décrivant l’évolution des chromosomes liés au sexe, le supergène devrait accumuler davantage de variants géniques renforçant le phénotype agressif.
Les bruants à gorge blanche soulignent que des gènes hors des chromosomes sexuels influencent les traits habituellement associés au sexe. La dissociation des gènes liés au sexe et des chromosomes sexuels n’est pas exceptionnelle. Chez toutes les espèces à reproduction sexuée, y compris l’humain, la plupart des gènes contribuant aux variations liées au sexe ne s’associent pas à une architecture génomique particulière. Même les gènes impliqués dans le développement des gonades se situent sur à peu près n’importe quel chromosome. Ils se répartissent à travers le génome, se recombinant librement. Chaque individu hérite d’une nouvelle combinaison génétique générant une diversité dépassant les catégories binaires.
Chez la plupart des espèces à reproduction sexuée, fabriquer un embryon nécessite deux gamètes: un ovule et un spermatozoïde. Cette dichotomie est claire, mais la binarité ovule-spermatozoïde ne s’applique pas au développement ultérieur en un corps sexué avec des comportements liés au sexe. Ce développement demeure conceptuellement distinct, étonnamment non binaire à bien des égards. Pour comprendre pourquoi, examinons la fonction évolutive théorique de la reproduction sexuée.
Depuis longtemps, les biologistes affirment que la fonction génétique de la sexualité mélange les génomes lors de la génération d’une progéniture pour créer des combinaisons géniques susceptibles de conférer des avantages dans un environnement futur imprévisible. La reproduction sexuée accélère les nouvelles combinaisons gagnantes bien plus vite que le simple clonage. Les sexes furent sélectionnés au fil de l’évolution parce qu’ils engendrent de la diversité. Chaque nouvel organisme possède un génome inédit, différent de ses parents.
Pour des raisons encore mystérieuses, les traits les plus variés concernent la reproduction. Au-delà du bruant à gorge blanche, la diversité des phénotypes sexuels parmi les espèces s’avère vaste. Bien que la plupart utilisent la reproduction sexuée avec un ovule et un spermatozoïde, le développement des corps sexués se caractérise par une flexibilité profonde. De nombreux poissons passent de la production d’ovules à celle de spermatozoïdes; certains vers en produisent les deux; des lézards n’en produisent pas du tout. Chez de nombreux reptiles, la température d’incubation, non le code génétique, détermine le développement des ovaires ou testicules. La nature foisonne d’hétérogénéité sexuelle.
Récemment, les espèces comme les poissons changeant de sexe, les lézards uniquement féminins et les bruants aux quatre sexes étaient considérées comme des curiosités enfreignant les règles
